Órfão desde criança, Peter Parker (Tobey Maguire) vive em Nova York com sua querida tia May (a atriz indicada ao Oscar® Rosemary Harris) e seu estimado Tio Ben (o vencedor do Oscar® Cliff Roberson). Peter leva a vida normal de qualquer jovem estudante, trabalhando como fotógrafo no jornal Daily Buble, sob a tutela do editor J. Jonah (J. K. Simmons), correndo atrás da atraente Mary Jane (Kirsten Dunst) e divertindo-se com seu amigo Harry Osborn (James Franco).Durante uma excursão da escola, onde Peter e seus colegas assistem a demonstrações científicas com aranhas, Peter é mordido por uma aranha geneticamente modificada. Pouco depois, ele descobre que adquiriu poderes incríveis: ele vê-se dotado com força e agilidade de aranhas, bem como uma aguçada percepção extrasensorial “aracnídea”. Após descobrir seus poderes incomuns, Peter participa de uma luta televisada, que é vencida por ele em tempo recorde, graças à sua recém-adquirida força de aranha. O promotor da luta, entretanto, recusa-se a pagar a ele os US$3.000 dólares do prêmio, alegando que Peter venceu o combate rápido demais. Logo em seguida, Peter tem a oportunidade de pegar um ladrão fugindo do gabinete do tal promotor, porém para se vingar, ele não faz nada para detê-lo. Momentos depois, o mesmo ladrão mata o seu querido tio Ben.Como Homem-Aranha, Peter finalmente pega o ladrão, mas tortura-se com a com a culpa por não ter bancado o herói mais cedo. Durante sua crise, ele lembra-se de algo que seu tio Ben havia lhe dito certa vez: “Um grande poder acarreta grandes responsabilidades”. Peter entende as palavras do tio e decide usar seus extraordinários poderes na luta contra o crime.Enquanto isso, o empresário megalomaníaco Norman Osborn (o indicado ao Oscar® Willem Dafoe), pai de seu amigo Harry, também anda passando por transformações. Um teste com uma fórmula experimental explode em seu rosto, aumentando sua força e inteligência, mas também levando-o à in sanidade. Agora, ele é o Duende Verde, o arquiinimigo do Homem-Aranha, que irá desafiar a determinação do jovem Peter Parker de combater o crime e ajudar inocentes.
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